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民国年间，海淀镇隶属于北平市的第十八区。1949年1月北平市军管会决定成立第十八区，并任命了区长。区政府办公地点在海淀镇乐家花园。7月3日，十八区与西边的十七区及附近一些村庄，合并为十六区。区政府迁移到镇上太平庄二号办公。1950年8月，十六区改为十三区。1952年9月1日，十三区正式定名为海淀区。1955年7月，中共海淀区委、海淀区人民政府机关迁移到镇上泄水湖1号，即清代的德贝子园旧址。1958年10月，昌平县的苏家坨、白水洼、永丰屯三个乡及邻近村庄，划归海淀区。
此后，海淀区的行政区域还有几次小规模的调整。到1964年，海淀区的四界基本稳定下来。全区所辖面积为426平方公里。下辖11个乡（公社），即四季青、玉渊潭、东升、海淀、东北旺、温泉、北安河、永丰、上庄、苏家坨；下辖12个街道办事处，即海淀镇、青龙桥、蓝靛厂、甘家口、八里庄、万寿路、羊坊店、北下关、北太平庄、五道口、清河镇、中关村。全区总人口822678人，其中非农业人口66万多人，农业人口16万多人。
2001年，海淀镇进行全面改造，海淀区委、区政府、区人大常委会、区人民政协等领导机关，全部迁出海淀镇，并于3月30日举行了隆重的摘牌迁址仪式。后迁到长春桥路17号新址。海淀镇时期的区领导机关的四块牌匾，现由区档案馆收藏保存。